Эволюционная морфология растений

Ландшафт среднего раннего Девона. Раннедевонские ( 408 - 387 млн лет назад) Cooksonia, Zosterophyllum, Aglaophyton. Среднедевонский Psilophyton (387-374 млн лет назад), плауны Drepanophycus и Protolepidodendron. На переднем плане - мхи, «вышедшие на сушу» 510-430 млн лет в Ордовике.

Гипотеза 1. Интерполяция диплоидной фазы на основе гаплофазного жизненного цикла с зиготической редукцией(Charophyta)
Гипотетическая зеленая водоросль с гаплофазным жизненным циклом и оогамным половым процессом
Возникновение многоклеточного спорофита
Гаметофит Anthoceros sp. (мохообразные).
Coleochaete

Наиболее древней функцией генов KNOX класса I, полученных из предположительно возникшей у зеленых водорослей, является регуляция спороенеза. Аргументы: Selaginella kraussiana гомолог SkKNOX2 класса I KNOX экспрессируется в междоузлиях между зачатками листьев в месте образования спорангиев. У Picea abies HBK1, HBK2 и HBK3 экспрессируются не только в АМП, но и в женских и мужских стробилиях, где располагаются мега- и микроспорангии. У покрытосеменных гены класса I KNOX также участвуют в регуляции развития репродуктивных органов, а именно плацентарной семезачатка, из которых возникнут мегаспорангии.

Способность к ветвлению - общая черта спорофитов всех высших растений спорофитной линии эволюции. Роль - вегетативное разрастание, увеличение числа листьев, то есть интенсивности фотосинтеза, увеличение числа спорангиев. POLYSPORANGIOPHYTA. ПТА в спорофите мхов - апикальное доминирование. мутанты с потерей функции PIN имеют ветвящиеся спорофиты

Поскольку апикальная меристема побега (АМП) играет исключительную роль в формировании побеговых систем растений, изучение ее функции в эволюционном контексте могло бы дать дополнительные аргументы для решения дискуссионных вопросов морфологической эволюции.
СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНЫЕ И МОЛЕКУЛЯРНЫЕ ОСОБЕННОСТИ АПИКАЛЬНОЙ МЕРИСТЕМЫ ПОБЕГА В ЭВОЛЮЦИОННОМ КОНТЕКСТЕ
Romanova and Jernsedt, 2004

АМП с единственной АК
АМП с множественными АИ
У растений существует три структурных типа АМП.
АИ делятся
анти- и периклинально
АИ 1-3 наружных слоев делятся только антиклинально, представляя собой клонально обособленные популяции
Апекс побега Selaginella kraussiana
Апекс побега Huperzia selago
Апекс побега Syringa vulgaris
моноплексный тип
симплексный тип
дуплексный тип=туника-корпус
АИ
АК

Phegopteris connectilis
Huperzia selago
Selaginella kraussiana
Pinus sylvestris
CZ, ЦЗ central zone
PZ, ПЗ периферическая зона
RZ, стержневая меристема
Arabidopsis thaliana
Fletcher, Meyerowitz, 2003
моноплексная АМП
симплексная АМП
дуплексная АМП
АМП всех высших растений имеет сходную зональность: более крупные и вакуолизированные клетки образуют центральную зону, мелкие и менее вакуолизированные клетки – периферическую зону. Единственная АИ или туника - таксоноспецифические особенности некоторых групп растений.
(Gifford, Foster, 1989)

Matteuccia
struthiopteris
10 µm
АК и ее ближайшие производные в моноплексной АМП характеризуются нетипичной для клеток АМП высокой степенью вакуолизации, напоминающей клетки камбия. АИ в симплексной АМП имеют типичную для меристематических клеток структуру.
Populus tremula клетки камбиальной зоны
апикальная клетка
поверхностная
инициаль
подповерхностная инициаль
клетки АМП Zea mays
Romanova et al, 2005
Physiologia Plantarum 61 114(4):594-600 /2002
Gunning, 1989
ППИ
ПЗ
Huperzia selago
АИ

P. aquilinum,
Фрагмент антиклинальной стенки клетки чашевидной зоны
Selaginella kraussiana
Matteuccia struthiopteris, фрагмент антиклинальной стенки ПИ
Huperzia selago
Phegopteris connectilis,
фрагмент АК
Линейка 1 µm
Плотность плазмодесм на µm2
(D. carthusiana)
Плотность плазмодесм на µm2
(A. filix-femina)
Psilotum nudum
Selaginella kraussiana
АМП с единственной АК и множественными АИ различаются по способу формирования плазмодесм: первичные ПД с высокой плотностью в моноплексной АМ; вторичные в АМ с несколькими АИ.
Romanova et al, 2005, Науменко, Романова, 2006,
Романова и др.,

Evkaikina, Romanova, Voitsekhovskaja
Frontiers in PlantScience, 2014
В АМП с несколькими АИ производные разных инициалей могут контактировать только через вторичные плазмодесмы.
Только в моноплексной АМП все клетки клонально взаимосвязаны и могут иметь контакты только через первичные плазмодесмы.
Отсутствие механизма формирования вторичных плазмодесм было селективным фактором для поддержания апикальной меристемы с единственной АИ. Только такая структура обеспечивает возможность контакта между клетками через первичные плазмодесмы.

ИСХОДНЫЙ ТИП
Моноплексаная АМП предполагаемого предка - харовой водоросли
По Graham et al, 2000
Вопрос об исходном для высших растений типе АМП неоднозначен.
Если исходный для высших растений тип - моноплексная АМП, то симплексные АМП Isoetales/Lycopodiales и голосеменных представляют собой случаи независимой конвергентной эволюции.
Evkaikina et al, unpublished

Если первые наземные растения имели симплексную АМП, моноплексные АМП Selaginellaceae и Monilophytes - примеры независимого возникновения, связанного с утратой способности формировать вторичные плазмодесмы.
ИСХОДНЫЙ ТИП
точка зрения палеоботаников и новешая гипотеза, основанная на молекулярных данных
Симплексаная АМП Риниевых
По: Kidston and Lang, 1920
Evkaikina et al, unpublished

Таксономическая приуроченность разных типов АМП и их связь с морфологией не очевидны. АМП с единственной и множественными АИ встречаются у плаунообразных с микрофиллами и монилофитов (псилотовых, хвощей и папоротников) с мегафиллами.
Evkaikina et al, unpublished

Клеточные аспекты заложения листа коррелируют с типом АМП, но не с морфологической природой листа
Monilophytes
Huperzia selago
Phegopteris connectilis
Selaginella kraussiana
Апекс побега Pinus (Gifford, Foster, 1989)
Huperzia selago
Syringa vulgaris
Lycophytes
Gymnosperms
Angiosperms
Борисовская, Романова, Велле, 2006
Науменко, Романова, 2008 ,
Романова и др., 2010,
Паутов, Романова, Баранов, 2013
Lycophytes
моноплексная АМП
симплексная АМП
дуплексная АМП
Заложение микро- и макрофилльных листьев в моноплексной АМП происходит путем образования АИ, а в симплексной и АМП - путем пролиферации группы клеток в ПЗ АМП, сходно с дуплексной АМП.

Оценить эволюционный уровень разных структурных типов АМП невозможно вне сравнения механизмов регуляции

Kessler, Sinha, 2004
Данные генетики развития дали качественно новое понимание организации апикальной меристемы цветковых растений
(1)подтвердили подразделение АМП на центральную и периферическую зоны;
(2) выявили функциональную неоднородность центральной зоны.
ATML1 (Lu et al, 1996; Sessions et al., 1999; Abe et al, 2003),
PDF1 (Abe et al, 1999, 2001, 2003),
SCR (Wysocka-Diller et al, 2000),
Xcl1 (Kessler et al, 2002) and
AUX1 (Reinhardt et al, 2003)
PIN1 (Benkova et al, 2003; Reinhardt et al, 2003; Friml et al; 2004; Kaplinsky and Barton, 2004
LOG4
С изменениями из: Fletcher and Meyerowitz Current Opinion in Plant Biology 2000
Экспрессия ряда генов играющих важную роль в органогенезе приурочена к наружному слою туники, указывая на ее особые свойства

Kessler, Sinha, 2004
Ключевые регуляторы, поддерживающие клетки АМП в недифференцированном состоянии - гомеодоменсодержащие ТФ KNOX I класса. Белки KNOX действуют неклеточноавтономно, приобретая функциональную компетентность в ходе селективного транспорта через вторичные ПД между туникой и корпусом.

The protein models of native HD (C) and double HD (Q30R and L53Q) mutant (D) were predicted using I-TASSER server.
Chen et al, 2014
Для цветковых экспериментально показано, что ключевую роль в этом процессе играют располагающиеся в гомеодомене положительно заряженная аминокислота на границе альфа-1-домена (R30) и гидрофобный остаток в начале альфа-3-домена (L53).

Результаты изучения АМП в эволюционном контексте значительно скромнее.
Гипотезы о механизмах функционирования АМП у высших споровых растений основаны преимущественно на данных единственного секвенированного транскриптома разноспорового плауна Selaginella moellendorffii (Banks et al., 2011).
Большой прогресс связан с проектом 1000 растений, посвященного секвенированию транскриптомов представителей разных таксонов растений.
Биоинформатический анализ выявил наличие гомологов меристемспецифичных и “листовых” ТФ во всех отделах высших растений.
Лишь некоторые из них стали объектами углубленных исследований.
BLAST4OneKP

(Harrison et al, 2005)
CrKNOX1 mRNA
SkKNOX1 mRNA
Zamia floridans
(from Bharathan et al, 2002
(Sano et al., 2005, Ambrose, Vasco, 2016)
EppC1KNOX1 mRNA
Lycophytes
Monilophytes
Ceratopteris richardii
Elaphoglossum peltatum
KNOTTED1 mRNA
Zea mays
From: Jackson et al, 1994
Gymnosperms
KN1 protein
Gymnosperms
Транскрипция гомологов KNOX характерна для клеток АМП представителей всех таксонов растений. Единственная АИ характеризуется отсутствием экспрессии KNOX или низким по сравнению ПЗ уровнем
моноплексная АМП
симплексная АМП
дуплексная АМП
KN1 proteins are detected in the SAM, but not leaves of Welwitschia mirabilis (Pham and Sinha, 2003)
Selaginella kraussiana
У голосеменных при заложении листа в АМП симплексного и дуплексного типов происходит подавление транскрпции KNOX, как у цветковых. В зачатках микрофилльных листьев Селагинеллы с моноплексной АМ тоже нет экспрессии KNOX. При образовании листа папоротников подавления транскрипции KNOX не происходит.
Angiosperms
Eвкайкина и др.,
неопубликованные данные
Selaginella kraussiana
В транскриптоме Huperzia selago были выявлены 5 гомологов белков KNOX: 3 гомолога KNOX II класса и 2 гомолога KNOX I класса. Филогенетический анализ показал независимую дупликацию KNOX генов I класса у равноспоровых и разноспоровых плаунов.

Отсутствуют данные о генетической регуляции в меристеме симплексного типа плауноообразных.
Нами был секвенирован транскриптом верхушек побегов равноспорового плауна Huperzia selago (Lycopodiales) и предпринят поиск гомологов ключевых для функционирования АМП генов.

Evkaikina et al, unpublished
Последовательности гомологов обоих классов у Lycopodiophyta являются сестринскими по отношению к последовательностям KNOX I и II классов семенных растений.

Филогенетический анализ показал независимую дупликацию KNOX генов I класса у равноспоровых и разноспоровых плаунов.
Evkaikina et al, unpublished

Апекс побега Huperzia selago
симплексный тип
Логично предположить, что дупликация KNOX генов I класса у Lycopodiales с АМП симплексного типа и вторичными плазмодесмами могла повлечь за собой эволюцию KNOX I белков, которые были бы способны к межклеточному транспорту через эти плазмодесмы.

Апекс побега Selaginella kraussiana
Апекс побега Huperzia selago
моноплексный тип
симплексный тип
Однако ни в транскриптоме Huperzia selago, ни у других плаунообразных как с моноплексной, так и с симплексной АМП в структуре белков KNOX I класса не было выявлено доменов, ассоциированных у цветковых с неклеточноавтономностью.
Вторичные плазмодесмы плаунов могли не поддерживать селективный транспорт сигнальных молекул.

From Frank et al, 2015
СЕКВЕНИРОВАНИЕ И АНАЛИЗ ТРАНСКРИПТОМОВ КЛЕТОК РАЗНЫХ ЗОН МОНОПЛЕКСНОЙ АМП У ПЛАУНОВ И ПАПОРОТНИКООБРАЗНЫХ: (AC, PZ (=CORE) ) В СРАВНЕНИИ С ДУПЛЕКСНОЙ АМП КУКУРУЗЫ ПОДТВЕРДИЛО МНОГОКЛЕТОЧНОСТЬ МОНОПЛЕКСНОЙ АМП - ГОМОЛОГИ МЕРИСТЕМСПЕЦИФИЧНЫХ ГЕНОВ ЭКСПРЕССИРОВАЛИСЬ НЕ ТОЛЬКО В АК, НО И В ПЗ (=CORE).

АК И ПЗ ПРЕДСТАВЛЯЮТ СОБОЙ РАЗЛИЧАЮЩИЕСЯ ТРАНСКРИПЦИОННЫЕ ДОМЕНЫ. ПЗ МОНОПЛЕКСНОЙ АМП ТРАНСКРИПЦИОННО СХОДЕН С ПЗ ДУПЛЕКСНОЙ АМП.
Differentially expressed in LPs
From Frank et al, 2015
Моноплексные АМП плауна Selaginella (lycophyte) и “монилофита” Equisetum менее сходны между собой, чем каждая из них с АМП кукурузы. Аргумент в пользу точки зрения о независимом возникновении моноплексной АМП у плаунов и папоротников.
Differentially expressed in AC and maize SAM
Differentially expressed in AC-core and maize SAM

ГОМОЛОГИ СLV3-LIKE (CLE) ГЕНОВ.
monoplex SAM
simplex SAM
duplex SAM
Expression of CLE209 and CLE210 in planta in xylem, phloem, root and differentiating pine tracheary element cultured cells of Picea species. From Strabala et al, 2014
PIN1 mRNA
in S. moellendorfii genome 6 Cle homologs with unknown function (Floyd, Bowman, 2007). CLAVATA2 homolog is expressed in the AI and its derivatives in S. moellendorfii (Frank et al, 2015).
Lycophytes
Gymnosperms
Monilophytes
Angiosperms
Lycophytes?
No sequnced genomes and no data

ГОМОЛОГИ WUSCHEL-LIKE HOMEOBOX (WOX) ГЕНОВ
monoplex SAM
simplex SAM
duplex SAM
Quantitative real-time PCR of P. abies WOX gene (PaWOX2, PaWOX8/9, PaWOX8A and PaWOX8BPaWOX3, PaWOX4, PaWOX5 and PaWOX13) expression in different tissues. From Hedman et al, 2013.
Gnetum gnemon male cone. From Nardmann et al. Mol Biol Evol 2009;26:1745-1755
From Nardmann, Werr, 2011
Ceratopteris richardii
CrWOX mRNA
From Frank et al, 2015
WOX5 mRNA
Selaginella kraussiana
Lycophytes
Monilophytes
Angiosperms
Lycophytes?
Gymnosperms
На основании того, что у папоротниообразных экспрессия ТФ WOX “промежуточной” и “современной” клад приурочена к клеткам АМП, дающим начало инициалям листа и корня, предполагается, что их функцией могла стать регуляция возникновения орагнов из АМП

Нет общепринятого мнения относительно происхождения и эволюционных гомологий листьев у высших растений
Листья всех растений имеют единое происхождение.
Есть два независимо возникших типа листьев: теломные листья, или мегафиллы и энации, или микрофиллы
Листья в разных таксонах растений возникали независимо и многократно различными способами.
Kenrick, Crane, 1997
”Микрофилльные” листья возникли путем стерилизации спорангиев
A. Tomescu Trends in Plant Science. 2009

Huperzia selago
ЦЗ
ПЗ
ПЗ
АИ
Один из критериев энационного листа - возникновение ниже апикальной меристемы.

Вопреки классической точке зрения о принципиально разном способе закладке микро- и макрофилльных листьев, они закладываются сходным образом.
Phegopteris connectilis
Psilotum nudum
Selaginella kraussiana
Huperzia selago
АИЛ
АИ

Гаплостела Риниевые
Актиностела Псилотовые, плауны
Эвстела Голосеменные, Двудольные
Атактостела
Однодольные
Диктиостела
Папоротники
Плектостела Плауны
Артростела
Хвощи
Теломные листья вызывают образование листовых лакун

Актиностела Sphenophyllum
Актиностела со “смешанной сердцевиной” Lepidodendron
Эвстела каменноугольного семенного папоротника
Протостела аневрофита
Протостела Девонского семенного папоротника
Протостела Ibyka
Эвстела каламита

Переключение между программами “меристематичности” и органогенеза определяется антагонистическим взаимодействием между ТФ KNOX и двумя группами “листовых” маркеров:
(1) транскрипционными факторами ARP ((ASYMMETRIC LEAVES1, ROUGH SHEATH2 and PHANTASTICA),
(2) ТФ из семейства YABBY.
Транскрипционная поляризация “листовых” ТФ в ходе морфогенеза листового зачатка - необходимое условие для последующего развития дорсовентральной листовой пластинки
С изменениями по:
Tsiantis & Hay Nature Reviews Genetics 4, 169-180 (2003)
ARP
Паутов, Романова, 2013

SkARP1
SkKNOX1
SkARP and SkKNOX in Selaginella kraussiana
ARP proteins in Osmunda regalis co-localized with Class I KNOX proteins both at SAM and LPs
(from Harrison et al, 2005)
Lycophytes
Monilophytes
Gymnosperms
Angiosperms
From Jackson, et al, 1994
From Timmermans et al, 1999
KN1
Rs2
Экспрессия гомологов “листовых” ARP маркирует заложение и микрофилльных листьев плаунов, и теломных листьев папоротников. НО, в АМП моноплексного типа транскрипты KNOX и ARP колокализуются, т.е. подавления транскрипции “листового” ТФ ARP не происходит.
Lycophytes
В транскриптоме Huperzia не выявлено гомологов ТФARP
Данные о участии ТФ ARP в инициации листа голосеменных с симплексной АМП противоречивы: в геноме Picea abies (Nystedt et al, 2013) не выявлено гомологов ARP.
моноплексная АМП
симплексная АМП
дуплексная АМП
Zea mays
Zea mays
Picea abies. Гибридизация с антисенс-зондами к транскриптам гена-гомологов KNOX (HBK1) b ARP. Чёрные стрелки показывают сигнал экспрессии гена в области меристемы и листовых примордиев.

monoplex SAM
simplex SAM
duplex SAM
PHAB and PHAV
From Floyd, Bowman, 2006
Pseudotsuga menziensii
Ginkgo biloba
Selaginella kraussiana
From: Floyd, Bowman, 2006, Prigge, Clark, 2006,
Arabidopsis thaliana
From: McConnell et al, 2001
Arabidopsis thaliana
Lycophytes
Gymnosperms
Monilophytes
Angiosperms
Lycophytes?
Vasco et al, 2016
Экспрессия гомологов HD-Zip III у голосеменных с симплексной АМП и монилофитов с моноплексной АМП приурочена к адаксиальному домену листа так же, как у цветковых растений. Гомологи HD-Zip III плаунов маркируют только места предполагаемого заложения листьев. В ходе последующего развития листьев гомологи HD-Zip III локализуются у плаунов только в прокамбии листовых следов. `

Selaginella moellendorfiii
SmC3HDZ32 mRNA
SmC3HDZ31 mRNA
Psilotum nudum
PnC3HDZ2 mRNA
From: Vasco et al, 2016
PnC3HDZ3 mRNA
Lycophytes
Monilophytes
Как у плаунов, так и у Monilophytes экспрессия HD-Zip III маркирует не только будущие листовые зачатки, но и спорангии.

Lycophytes
Gymnosperms
Monilophytes
From Finet et al, 2016
PmeYABC
Экспрессия гомологов “листовых” YABBY у голосеменных с симплексной и дуплексной АМП так же, как у покрытосеменных приурочена к абаксиальной стороне листового зачатка.
На основании того, что гомологи YABBY не обнаружены в геноме Selaginella moelendorfii сформировалась точка зрения о том, что они являются уникальными для семенных растений (Floyd, Bowman, 2006).
Pseudotsuga menziesii
Ginkgo biloba
Lycophytes
моноплексная АМП
симплексная АМП
дуплексная АМП
From Evkaikina et al, 2017

Филогения белков YABBY у высших растений.
В транскриптоме Huperzia selago впервые для несеменных растений нами был выявлен гомолог “листового” ТФ YABBY.
использовалась последовательность YAB2 Arabidopsis (GenBank AT1G08465.1)
Evkaikina et al, unpublished

Имеющиеся на настоящий момент молекулярно-генетические данные показали, что функциональная регуляция АМП в разных таксонах имеет специфические особенности.
Они противоречивы и интерпретируются как аргументы в пользу разных взглядов на эволюционные гомологии листьев

Колокализация гомологов KNOX и ARP в АМП плаунов и папоротников указывает на то, что их исходная функция - в контроле дихотомического ветвления побегов; впоследствии эта программа была использована и модифицирована для регуляции образования листьев. Поскольку гомологи KNOX и ARP регулируют органогенез в АМП и плаунов и папоротников, листья всех высших растений гомологичны между собой
1, неравная дихотомия (перевершинивание. Возможно результат усложнения механизмов поддержания меристем.
2, дифференцировка на побеги с ограниченным и неограниченным ростом. Возможно произошло путем подавления KNOX гомологами PHANTASTICA (PH)/ROUGHSHEATH2, которые начали экспрессироваться все раньше

экспрессия гомологов HD-Zip III в зачатках листьев и спорангиев плаунов и Monilophytes рассматривается как подтверждение гипотезы происхождения листьев плаунов и папоротников в результате модификации программы заложения спорангиев

KNOX/ARP и KNOX/YABBY взаимодействия были задействованы независимо у плаунообразных для поэтапного возникновения выростов-микрофиллов и у остальных растений для подавления недетерминированного роста систем теломов.
Опосредованное ARP или YABBY подавление KNOX не требовалось для развития микрофиллов поскольку они никогда не обладали неограниченным ростом.
HD-Zip III - независимые морфогенез и поляризация листьев плаунообразных в отличие от папоротникообразных и семенных растений указывают на их различную роль в морфогенезе листа в этих группах.
аргументы в пользу независимого возникновении микрофилльных и теломных листьев:

From: A. Tomescu Trends in Plant Science. 2009
различия в экспрессии KNOX у плаунообразных, папоротникообразных и цветковых подтверждают точку зрения о независимом возникновении листа в этих таксонах

Наличие в транскриптоме Huperzia гомологов ТФ YABBY, а у Selaginella ARP, позволяет предположить что у их общего предка плаунов гомологи обоих этих генов могли быть задействованы в органогенезе. В ходе специализации АМП симплексного типа были утеряны ТФ ARP, а в моноплексной АМП - YABBY.
Можно предположить, что для реализации программы развития микрофилльных листьев, не имеющих ад/абаксиальной дифференциации достаточно одного их этих ТФ.
Поперечный срез листа Selaginella kraussiana Harrison et al., 2007
Поперечный срез листа Huperzis selago
Апекс побега Selaginella kraussiana
Апекс побега Huperzia selago
KNOX, ARP
KNOX, YABBY

1, неравная дихотомия (перевершинивание. Возможно результат усложнения механизмов поддержания меристем.
2, дифференцировка на побеги с ограниченным и неограниченным ростом. Возможно произошло путем подавления KNOX гомологами PHANTASTICA (PH)/ROUGHSHEATH2, которые начали экспрессироваться все раньше
3,возникновение дорсовентральности (некоторые ископаемые внешне радиальносимметричны, а внутри дорсовентральны). Эта программа реализуется путем поляризации доменов экспрессии генов “абаксиальности” и “адаксиальности” (PHB, YABBY и др);
4, возникновение листовой пластинки (более молодой - адаксиальный домен) в результате деятельности маргинальной меристемы. Антагонистичные взаимодествия генов аб- и адаксиальности (напр PHB и KNOX);

5, возникновение пазушной почки на адаксиальной стороне листа предположительно благодаря взаимодествию “генов адаксиальности” (напр homeodomain-zip gene REVOLUTA) и меристемспецифичности.
Гипотеза возникновения и эволюции листа. Предполагается участие 5 программ развития. Предполагаемый порядок возникновения этих программ основан на морфологии листьев у ископаемых таксонов.
1, неравная дихотомия (перевершинивание. Возможно результат усложнения механизмов поддержания меристем.
2, дифференцировка на побеги с ограниченным и неограниченным ростом. Возможно произошло путем подавления KNOX гомологами PHANTASTICA (PH)/ROUGHSHEATH2, которые начали экспрессироваться все раньше
3,возникновение дорсовентральности (некоторые ископаемые внешне радиальносимметричны, а внутри дорсовентральны). Эта программа реализуется путем поляризации доменов экспрессии генов “абаксиальности” и “адаксиальности” (PHB, YABBY и др);
4, возникновение листовой пластинки (более молодой - адаксиальный домен) в результате деятельности маргинальной меристемы. Антагонистичные взаимодествия генов аб- и адаксиальности (напр PHB и KNOX);

КОРРЕЛЯЦИЯ МОРФОЛОГИЧЕСКОЙ ПРИРОДЫ ЛИСТА С МЕТАМЕРИЕЙ СПОРОФИТА: У ПРЕДСТАВИТЕЛЕЙ ТАКСОНОВ С МИКРОФИЛЛЬНЫМИ ЛИСТЬЯМИ В АМП ОБРАЗУЮТСЯ ЛИСТЬЯ И ВЕТВИ.
Psilotum nudum
Selaginella kraussiana
лист
лист
ветвь
ветвь

КОРРЕЛЯЦИЯ МОРФОЛОГИЧЕСКОЙ ПРИРОДЫ ЛИСТА С МЕТАМЕРИЕЙ СПОРОФИТА
Phegopteris connectilis
лист
лист
корень
почка
почка
корень
корень

Биполярный рост и “геммаксилярная” метамерия скоррелированы с развитием зародыша внутри семени

5, возникновение пазушной почки на адаксиальной стороне листа предположительно благодаря взаимодествию “генов адаксиальности” (напр homeodomain-zip gene REVOLUTA) и меристемспецифичности.
Гипотеза возникновения и эволюции листа. Предполагается участие 5 программ развития. Предполагаемый порядок возникновения этих программ основан на морфологии листьев у ископаемых таксонов.
1, неравная дихотомия (перевершинивание. Возможно результат усложнения механизмов поддержания меристем.
2, дифференцировка на побеги с ограниченным и неограниченным ростом. Возможно произошло путем подавления KNOX гомологами PHANTASTICA (PH)/ROUGHSHEATH2, которые начали экспрессироваться все раньше
3,возникновение дорсовентральности (некоторые ископаемые внешне радиальносимметричны, а внутри дорсовентральны). Эта программа реализуется путем поляризации доменов экспрессии генов “абаксиальности” и “адаксиальности” (PHB, YABBY и др);
4, возникновение листовой пластинки (более молодой - адаксиальный домен) в результате деятельности маргинальной меристемы. Антагонистичные взаимодествия генов аб- и адаксиальности (напр PHB и KNOX);

Элементарный метамер семенных растений - лист и пазушая почка
ОРГАНОГЕНЕЗ Наименьшая повторяющаяся структурная единица, образующаяся из АМП, - элементарный метамер - различен в разных группах растений
АМП плаунов и, вероятно, псилотовых образует только “микрофилльные” листья, регулярно дихотомиески делится
Элементарный метамер папоротников - лист и корень
Syringa vulgaris
Selaginella kraussiana
Ceratopteris richardii